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La grande taille des tétrapodes aquatiques compense la traînée élevée causée par les proportions corporelles extrêmes

Jul 25, 2023Jul 25, 2023

Biologie des communications volume 5, Numéro d'article : 380 (2022) Citer cet article

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Une correction de l'auteur à cet article a été publiée le 19 mai 2022.

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Diverses lignées de reptiles marins du Mésozoïque ont développé des corps profilés et une nage efficace basée sur la portance, comme on le voit chez les mammifères aquatiques modernes. Les ichtyosaures avaient un corps à faible traînée, semblable à celui des dauphins modernes, mais les plésiosaures étaient étonnamment différents, avec de longs membres ressemblant à des hydroptères et des proportions de cou et de tronc très variables. En utilisant la dynamique des fluides computationnelle, nous explorons l’effet de cette variation morphologique extrême. Nous constatons que, indépendamment de leur rapport de finesse corporelle, les plésiosaures produisaient plus de traînée que les ichtyosaures et les cétacés modernes de masse égale en raison de leurs grands membres, mais ces différences n'étaient pas significatives lorsque la taille du corps était prise en compte. De plus, des cous plus longs que deux fois la longueur du tronc peuvent augmenter considérablement le coût de la nage vers l'avant, mais cet effet a été annulé par l'évolution des gros troncs. De plus, l'évolution rapide des proportions du cou chez les élasmosaures à long cou suggère que les grands troncs auraient pu libérer les contraintes hydrodynamiques sur le cou, permettant ainsi son élargissement extrême.

Les tétrapodes ont subi de multiples transitions indépendantes de la terre à la mer1,2, chacune associée à des innovations majeures en matière de plan corporel1,3,4. Au cours du Mésozoïque, de nombreux clades de reptiles ont pris la mer, devenant secondairement aquatiques5, parmi lesquels les ichtyosaures et les sauroptérygiens, apparus après l'extinction massive de la fin du Permien, étaient les plus persistants et les plus diversifiés6. Les membres dérivés des deux groupes sont devenus pélagiques, un changement dans l'écologie couplé à l'évolution de tailles corporelles moyennes à grandes7 (c'est-à-dire des longueurs corporelles supérieures à 2 m), de taux métaboliques rapides et de capacité de thermorégulation6,8,9,10. De plus, ils sont devenus des nageurs spécialisés basés sur la portance, mais y sont parvenus de différentes manières : les ichtyosaures en tant qu'oscillateurs caudaux, avec des corps rigides et profonds et de larges queues caudales lunaires 11,12 ; et des sauroptérygiens dérivés (c'est-à-dire des plésiosaures) volant sous l'eau à quatre pattes, avec des ceintures élargies et de grandes nageoires rigides ressemblant à des hydroptères13,14. Les corps des cétacés modernes sont adaptés à l’endurance et à la vitesse15,16 et ont souvent été utilisés comme référence fonctionnelle pour les ichtyosaures7,17,18. Cependant, le mode de nage des plésiosaures est unique parmi les tétrapodes, et aucun analogue vivant ne possède un plan corporel similaire. Par conséquent, bien que ces dernières années la biomécanique de la nage des plésiosaures ait fait l’objet de recherches approfondies14,19,20, des aspects importants de leur biologie locomotrice restent énigmatiques.

Deux plans corporels plésiosauriens distincts, les pliosauromorphes à cou court et les plésiosauromorphes à long cou, ont émergé indépendamment dans différents clades21. Les proportions corporelles les plus extrêmes se retrouvent chez les élasmosaures du Crétacé, dont certains avaient un cou pouvant atteindre 6 m de long22,23. Des recherches antérieures suggéraient que les ichtyosaures pouvaient atteindre des vitesses de croisière plus rapides que les plésiosaures de même longueur corporelle7,24, et que les plésiosauromorphes à long cou étaient plus lents que les morphotypes à cou court7,25. Ces différences reposaient en grande partie sur l'hypothèse d'un mode de nage moins efficace chez les plésiosaures et, dans une moindre mesure, sur des différences dans leurs rapports de finesse (FR, la proportion de la profondeur maximale du corps par rapport à la longueur totale). Cependant, l’effet de la morphologie du corps entier sur la traînée n’est pas encore entièrement compris.

Certaines géométries axisymétriques profilées produisent la traînée la plus faible pour un volume donné à un rapport de finesse de 4,526,27, ce qui conduit à supposer que FR = 4,5 est la proportion optimale pour une faible traînée chez les animaux aquatiques7,28. Par conséquent, les plésiosaures à long cou et autres reptiles aquatiques allongés possédant des rapports de finesse sous-optimaux ont été classés comme « lents »7,25. Cependant, une analyse récente de la dynamique des fluides computationnelle (CFD) chez les ichtyosaures a montré que la traînée n'est pas corrélée au rapport de finesse pour des corps de volume ou de masse égal. Nous remettons donc ici en question cette association entre FR et traînée également pour les plésiosaures. Il a également été avancé que les cols longs ajoutent une traînée visqueuse supplémentaire en raison de leur grande surface et augmentent également la traînée de pression7,25,30. Une étude récente basée sur la CFD sur les plésiosaures a conclu que la traînée n'était pas affectée par la longueur du cou lors du mouvement vers l'avant20. Cependant, les mesures du frottement cutané (c'est-à-dire visqueux) et de la traînée de pression, les deux principales composantes de la traînée en nage entièrement immergée, n'ont pas été évaluées, pas plus que l'impact du cou sur l'équilibre de la traînée par rapport à la masse corporelle20.

 0.05). In these conditions, the drag-related costs of steady swimming of plesiosaurs fall within the range observed in both modern cetaceans and ichthyosaurs. Normalised against a 2.85 m-long Tursiops, the COTdrag for derived plesiosaurs ranges from 0.42, estimated for the large elasmosaur Thalassomedon, to 1.41 in the medium-sized Dolichorhynchops. In the parvipelvians, COTdrag spans from 0.33 estimated for the large Temnodontosaurus, to 1.76 in a 2.5 m-long Stenopterygius. Cetaceans show a smaller lower limit, because they include the largest animal in our sample, a 16 m-long humpback whale, with a COTdrag of 0.13 compared to Tursiops. The estimated cetacean upper COTdrag limit is 1.54 for a 1.9 m Tursiops. On the other hand, comparisons of the total drag power (Pdrag, i.e., the non-mass normalised version of COTdrag) for the same speed of 1 ms−1 (Fig. 3), show a different trend. Pdrag is highest for Megaptera, higher than in any fossil taxa included in this study, and is lowest in Tursiops. Thalassomedon is comparable both in total drag power and COTdrag to the killer whale. Similarly, the thalassophonean pliosaurid Liopleurodon matches the elasmosaurian Hydrotherosaurus in having a similarly low mass-normalised COTdrag but requiring about 4× more total drag power than Tursiops. Smaller forms like the polycotylid Dolichorhynchops and the thunnosaurian Ophthalmosaurus resemble the extant bottlenose dolphin in having a relatively high COTdrag and low total power./p> 0.05). Both groups had similarly low ranges of D/Vtr regardless of neck length, lower on average than in polycotylids. These results stand even if we exclude Aristonectes, which belongs to the aristonectines, an elasmosaur subfamily with reduced neck length23,45. Further comparisons by morphotype show no significant differences between short-necked pliosauromorphs (here arbitrarily including plesiosaurs with neck ratios below 2×) and long-necked plesiosauromorphs (Supplementary Table 4, all two-sample t-tests p > 0.05). The highest values of D/Vtr occur in animals with trunk lengths of 100 cm or less, followed by a steep decrease between 100–150 cm and a steadier decrease in longer trunks. This indicates a strong negative correlation between trunk dimensions and D/Vtr (Pearson’s product-moment correlation between the log-transformed variables, adjusted r2 = −0.92, p = 2.28 × 10−7). The curve that best describes this relationship is the power equation, D/Vtr = 69.76 × Trunk length−0.944 (Fig. 4e), an almost inversely proportional relationship, consistent with the streamlined nature of these animals for which skin friction drag is dominant./p> 3×) occur in taxa with trunk lengths > 150 cm, whereas most sauropterygians had neck ratios of ≤ 2× (Fig. 5a). The great plasticity of body proportions of sauropterygians before and after their transition to a pelagic lifestyle after the Triassic has been well documented21,23,46, but this is the first time that neck and body size have been explored in the context of swimming performance for such a wide sample. We show that overall, sauropterygians and particularly plesiosaurs, mainly explored neck morphologies with little or no effect on drag costs and did not enter morphospaces that were suboptimal for aquatic locomotion (i.e., corresponding to small trunks with long necks; Fig. 5a). In fact, ancestral state reconstruction for trunk length shows that the ancestor of elasmosaurs was likely around 180 cm long and had a relatively short neck with a ratio smaller than 2× (Fig. 5b, c). This indicates that large trunks preceded neck elongation in elasmosaurs and suggests that extreme proportions might have been favoured by a release of hydrodynamic constraints./p> 5 in 100% of the sampled trees and > 10 in 92.5%, Supplementary Table 5). Analysis of non-transformed trunk data shows that through the evolution of Sauropterygia, there was a general increase in trunk length with some higher rates, in Triassic nothosauroids, Jurassic rhomaleosaurids and Cretaceous aristonectine elasmosaurs (Fig. 5d; Supplementary Fig. 4a). Additionally, analysis of the log10-transformed trunk data highlights variation in the small-to-medium size ranges and reveals high rates in Triassic eosauropterygians (Supplementary Figs. 5 and 6). The largest trunks evolved independently in two groups, thalassophonean pliosaurids and elasmosaurid plesiosauroids, with no evidence of high rates in the former. In the plesiosauroids, rates are not particularly high in the basal branches, but they are very high in derived aristonectines, and rates for the whole clade were significantly higher than the background rate in 40% of randomisation tests (Supplementary Fig. 7 and Table 6). A progressive increase in body mass over evolutionary time has been described for various clades of aquatic mammals49 and seems to be a common hallmark of the aquatic adaptation to marine pelagic lifestyles in secondarily aquatic tetrapods44. Whether body size reaches a plateau as is the case in cetaceans49 and what constraints influence the evolutionary patterns of size in plesiosaurs remains unexplored. Against this general trend, some derived plesiosaurs, such as polycotylids, saw a reduction in body size, which might have been related to pressures on niche selection, such as adaptation to specific prey, the need for higher manoeuvrability or other ecological factors. As shown earlier, small sizes require lower amounts of total power for a given speed, and therefore would be favoured if for example food resources were limited. This suggests that, in spite of the energy advantages of large size in terms of reduced mass-specific drag29 and metabolic rates49,50, which make it a common adaptation to the pelagic mode of life, other constraints limiting very large sizes were also at work50,51./p> 5 in 100% of the sampled trees and > 10 in 45%, Supplementary Table 5). Fast rates are consistently seen at the base of Pistosauroidea (including some Triassic forms and plesiosaurs) and, interestingly, also within elasmosaurs (Fig. 5e; Supplementary Fig. 4b). The neck proportions of elasmosaurs were found to evolve at a faster pace than the background rate in 90% of analyses (randomisation test p-value < 0.001 in 80% and < 0.01 in 10% of the sampled trees; Supplementary Fig. 7 and Table 6). Very fast rates in elasmosaurs are concentrated in the most derived branches (i.e., Euelasmosauridia from the late Upper Cretaceous52) and represent both rapid neck elongation in elasmosaurines and rapid neck shortening in weddellonectians (i.e., aristonectines and closely related taxa52). Additionally, various other independent instances of relative shortening of the neck occurred during the evolution of Sauropterygia, most notably in placodonts, pliosaurs and polycotylids, but these are not associated with high rates./p> 106)./p>

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